Volume 45 Number 3

Recurrence of foot ulcers in people with diabetes mellitus: a scoping review

Marady Cristina Salviato Pereira, Soraia Assad Nasbine Rabeh, Maria Girlane S Alburquerque Brandão
Gabriel Romano dos Santos Dantas, Paula Cristina Nogueira, Mayra Gonçalves Menegueti, Thiago Moura de Araújo

Keywords diabetic foot ulcer, prevalence, incidence, diabetic foot, recurrence

For referencing Pereira MCS, et al. Recurrence of foot ulcers in people with diabetes mellitus: a scoping review. WCET® Journal. 2025;45(3):12-21.

DOI 10.33235/wcet.45.3.12-21

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Português

Abstract

Background Recurrent foot ulcers in people with Diabetes Mellitus (DM) represent a significant clinical challenge, with rates that can reach between 28% and 42% in the first year, and 69% in five years.

Aim This study conceptualises the recurrence of foot ulcers in individuals with DM and the incidence between the concepts.

Methods A scoping review was conducted according to the Joanna Briggs Institute (JBI) guidelines. Eight databases were searched (LILACS, Medline, BDENF, SciELO, PubMed, Web of Science, Science Direct, and Embase), 2976 studies were identified. Of these, 2939 did not meet the inclusion criteria or were duplicates, resulting in 37 studies included in the research.

Results A narrative description revealed a lack of consensus in defining diabetic foot ulcer recurrence (DFUR), with significant variations among the analysed studies and variations in incidence rates reported by the different classifications of diabetic foot ulcer recurrence concept in the studies. Within one, three, and five years following complete healing of the initial ulcer, DFUR1 showed incidence rates ranging from 24.1% to 42.4%, DFUR2 from 40% to 60.5%, and DFUR3 from 32.4% to 70%.

Future Directions Currently, there is great heterogeneity in the concept of what constitutes a recurrence. The DFUR standard represents a significant change for the field of scientific research, facilitating the communication and understanding of preventive strategies and therapeutic measures effective in reducing DFUR.

Conclusion The results reinforce the need to standardise concepts for effective prevention and treatment strategies .associated with developing a recurrence.

Introduction

According to the International Diabetes Federation (IDF), more than 537 million people are diagnosed with diabetes mellitus (DM) worldwide. It is estimated to reach 1.31 billion in 2050.1 Particularly, diabetic foot ulcers (DFUs) are among the most common, serious, and costly complications in people with DM.2 They tend to occur more frequently among males over 50 years of age, with low income and a lower education level.3

Negative outcomes in people with DFU, such as infection and amputation, are mainly due to delayed healing, related to persistent hyperglycemia, reduction in tissue oxygenation, and changes in plantar protective sensitivity due to changes in peripheral innervation.4

As a result, few patients achieve satisfactory healing within a reasonable timeframe. However, those who achieve healing often experience physical weaknesses, changes in foot biomechanics and sensory loss. Therefore, there remains a high risk of the recurrence of a new lesion.5 It is worth noting that people with DM have a significant risk of DFU recurrence (DFUR). Despite being in a preventable condition, most scientific studies focus on investigating advanced treatments and technologies to promote healing.

As a premise for this study, it is noted that the scientific community did not find a consensus on what would be considered a DFUR, including terminological variations. That fact may result in a significant gap in understanding the incidence and care directed to people with DM to prevent a new DFUR after the first occurrence has healed.6 This conceptual diversity justified the present study.

The objective of this study was to conceptualise the DFUR in individuals with DM and show the incidence between the concepts.

Methods

This scoping review is based on the precepts defined in the JBI Manual for Evidence Systhesis. The construction of this review also used the Preferred Reporting Items for Systematic reviews and Meta-analyses (PRISMA-ScR), the version for scoping reviews as a reporting tool. It consists of a model for collecting, analysing and synthesising the researched studies to assist authors in the health area in the transparency of their data collection.7 The study protocol was registered in the Open Science Framework (doi: 10.17605/OSF.IO/N2CS8).

The research question: “What is the concept of foot ulcer recurrence in people with diabetes mellitus and its incidence?” was developed using the PCC acronym: Population = People with DM; Concept = Foot ulcer recurrence and incidence; Context = Scientific literature.

The included studies were those fully available and addressed the incidence and prevalence of DFUR in individuals diagnosed with type 1 and type 2 DM. There were no restrictions regarding geographic location or publication period. The selected languages were English, Spanish and Portuguese.

Studies in other languages were excluded due to the potential for inaccurate data filtering using current electronic translation tools. A reliable translation between languages could not be guaranteed, as the researchers do not possess fluency or basic knowledge of languages beyond the three mentioned above. Additional criteria included the concept of recurrence, incidence and clinical/demographic profile data of the study population. Accepted methodological designs included randomised clinical trials (RCTs), prevalence studies, retrospective and prospective studies, cross-sectional studies, narrative reviews and cohort studies.

The following studies were excluded: conference proceedings, book chapters, brief reports that did not allow data extraction, duplicates, animal or in vitro studies, expert opinions, case series and case reports, quasi-experimental studies, and those focusing on wound-healing technology assessments. Studies that did not address the recurrence of diabetic foot ulcers or investigated populations other than individuals diagnosed with DM were also excluded.

The electronic sources of information used in this scoping review were: Latin American and Caribbean Health Sciences Literature (LILACS) and Nursing Databases (BDENF) via the Virtual Health Library (VHL); Medical Literature Analysis and Retrieval System Online (MEDLINE) via PubMed (US National Library of Medicine); Scientific Electronic Library Online (SciELO); Web of Science; Scopus; Science Direct; and Embase. Additionally, searches were conducted in the gray literature databases through Google Scholar.

The search strategy used a combination of keywords, applied in databases to identify titles and abstracts of scientific documents, answering the research question that guides this scoping review.8 Accordingly, specific search terms (descriptors) and keywords were identified based on the elements of the PCC strategy. The correct selection of these terms is essential for ensuring that the review represents the existing body of knowledge on the intended topic.

The following terms were identified through preliminary searches in PubMed: diabetic ulcer, diabetic foot, incidence, prevalence, and recurrence. In the VHL, the DeCS (Health Sciences Descriptors) used were: pé diabético, úlcera do pé, incidência, prevalência, recorrência, and recidiva. Additionally, Emtree thesaurus terms were defined: diabetic ulcer, diabetic foot, diabetic foot ulcer, diabetic wound, incidence, prevalence, and recurrence.

Keywords identified on MeSH, DeCS, and Emtree platforms were also added to the search strategy. Titles and abstracts of the retrieved studies were analysed, along with the indexing terms (descriptors) used to describe each publication related to the research topic. The identified descriptors, entry terms, and keywords were combined using Boolean operators AND and OR to formulate the final search strategies, as shown in Table 1.

 

Table 1. Database and final search strategies.

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The search strategy was developed with the support of a specialist in scoping reviews. Searches were conducted in July 2024 and updated in November of the same year, using publication date filters to identify newly published studies. The study selection process was carried out using the Rayyan® platform independently and blindly by two reviewers. Disagreements were resolved by consensus in virtual meetings.

Data was extracted and organised in an Excel spreadsheet, including study location, authors, language, study design, objectives, sample size, definition of recurrence, and clinical profile of participants. Clinical variables were based on the International Consortium for Health Outcomes Measurement (ICHOM) guidelines, including gender, type and duration of diabetes diagnosis, glycated hemoglobin (HbA1c), neuropathy, foot deformities, and vascular disease.

The data synthesis was descriptive and categorical, supported by tables and figures. A simple frequency analysis was also conducted regarding the incidence of DFUR.

The critical appraisal of the studies was based on the Joanna Briggs Institute (JBI) checklists, according to study design: randomised controlled trials, cross-sectional studies, cohort studies, prevalence studies, and narrative reviews. For retrospective, prospective, and observational studies, the cohort checklist was used, with appropriate methodological adaptations.

For the final analysis, the checklist results of each article, as proposed by the JBI model, were compiled into a “traffic light” graph using RoBVis (Risk of Bias Visualisation), generated in Excel. The horizontal axis displayed the domains coded as “Q” followed by the question number in the JBI checklist (for example, Q1 corresponds to question 1 of the respective checklist for that study design). Vertically, studies were identified by the main author(s).9

 

Table 2. Methodological critical analysis of the quality of the studies according to the JBI model.

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Results

The initial search yielded a total of 2976 studies. In the first screening phase, 1935 records were excluded because they did not align with the topic or required type, such as book chapters and conference proceedings. Additionally, 775 duplicate records were identified and removed, along with 93 ineligible articles that could not be accessed through the provided links, and 13 articles that were not retrievable.

In the second phase, 160 full-text articles were assessed for eligibility. The predominant exclusion criterion at this stage was the absence of data regarding the incidence of recurrence. After the two screening phases, a total of 37 studies were included in the final review (Figure 1).

 

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Figure 1. Flowchart of the screening process and study selection built by the PRISMA recommendation.

 

The studies were published from 1993 to 2024. The predominant language was English, with 94.6%, 35, of the studies. The five continents were represented in the study samples.

The methodology of the selected articles was predominantly cohort studies, with 20 studies, followed by prospective studies.

After selecting and compiling the concepts of what DFUR would be, two main references were used. The term ‘reulceration’ was conceptualised as a variant of recurrence, as “a new ulcer located in the same place as the first occurrence”. The term ‘reulceration’ was not linked so as not to limit the classification, or whether the terminology ‘recurrence’ was approached with this same type of concept, thus creating the DFUR1 classification for this study.

The second scientific framework for conceptualising recurrence was based on the International Working Group on the Diabetic Foot (IWGDF) Guideline. Recurrence was conceptualised as: “a new ulcer in the patient with a history of ulceration, regardless of location or time, since the previous ulcer”. This was then used as DFUR2 in this study.

The third variable was created to track the concept of DFUR3, as a “no specific concept/other”, in case the authors did not choose these concepts mentioned above to deal with episodes of recurrence in their respective studies. Thus, for a different concept, the classification applied was DFUR3.

Of the 37 studies selected to compose the research results, three (8.1%) used scientific references to determine a DFUR. The others fit the above determinations in the concept analyses but did not use a scientific reference to base themselves on.

Incidence analysis was incorporated into the concepts of recurrence defined by the present study. The percentages found were analysed between the three definitions of recurrence.

The studies that defined their DFUR sample as DFUR1 presented in one year 24.13%, 42.40% in three years, and no study with this classification reported data in five years.

The DFUR2 concept presented rates of 39.88% in the first year, 56.55% in three years, and 69.50% in five years.

For studies that did not conceptualise or bring different recurrence conceptualisations, entering the DFUR3 category, the rates in one year were 32.40%, 79.65% in three years, and 70% in five years.

Some studies considered more than one type of concept about DFUR. Therefore, in this classification, the samples studied obtained 31.73% in one year, 60.50% in three years, and no data on DFUR in five years.

For demographic data, the percentage of males was collected. All studies presenting this data showed an average of 65.08% of the sample studied as male.

The average age was also part of the demographic data. The average range in years varied between 52.1 years and 75 years.

The overall average time since DM diagnosis was over 16 years, and the prevalence was in those diagnosed with Type 2 DM. It was observed that seven studies (16%) indicated in their samples 100% of people diagnosed with Type 2 DM. However, 21 studies (56.75%) did not present this last data.

To control the pathology, the International Consortium for Health Outcomes Measurement (ICHOM Diabetes in Adults Working Group, Type 1 and Type 2 Diabetes in Adults, November 2018, (available at: www.ichom.org/medical-conditions/diabetes) recommends the results of blood tests for glycated hemoglobin. This data was presented in 19 studies (51.4%). The average glycated hemoglobin for people with DFUR was 8.32%, with rates ranging from 7.39% to 12.34%.

When tracing the clinical profile of patients, the generalised parameters were used, inspired by the guide, such as neuropathy present (%), foot complications (%), and vascular impairment (%).

Discussion

The conceptual variations in DFUR reflect the lack of uniformity in the diagnostic criteria and the consequent difficulty in comparing studies. The selected studies traced research on a variety of concepts that did not exactly communicate with each other.

Surprisingly, of the 37 studies in the survey, only three included a scientific reference to base the concept of DFUR and the chosen terminology, which also proved to be diverse. Despite that, the recurrence concept was an inclusion factor of the population studied by each article, as all studies focused on people with DFUR.

The lack of consensus on the definition of DFUR contributes to the variation in incidence rates and hinders the consolidation of prevention strategies. There is an urgent need for a conceptual standard to support more effective and comparable interventions.

 

Table 3. Characteristics of the studies included in the scoping review.

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The results indicate that DFUR is a frequent phenomenon, with rates ranging from 33% to 70% after healing the first ulcer. These indices corroborate the literature, such as this study published in 2021, which presents the range of recurrence of DFU, from 28% in the first year, up to 70% in 10 years.18 The 2017 study by Armstrong46 also corroborates these rates, with 40% of people with DM developing a recurrence within one year after the first healed ulcer, and 65% within five years.

The incidence by concept showed different indices, for example, the single classification as a DFUR1 has a rate below the average. To highlight this difference, studies that adopted the DFUR1 concept present 24.13% in the first year and 42.40% in three years. Comparing the incidence of DFUR in studies that add more than one concept of recurrence, the rates jumped to 31.73% and 60.5%, respectively.

The concept DFUR2 was the most popular among the researchers (48.6%), being the broadest term of the categories, which considers any ulcer after the first occurrence as a DFUR.

The incidence of DFUR for studies that used this concept was also more like those found in the literature, approximately 40% in the first year, 56.5% in three years, and 69.5% in five years.

As can be seen, the term recurrence also has terminological varieties among the concepts. Therefore, the following terms were presented: new ulcer, reulceration, re-ulceration, and recurrence.13,25,36,40

The discussion permeates the very divergence of terminology recurrence. While the IWGDF guide (2023)48 conceptualises recurrence as “a new ulcer in the patient with a history of ulceration, regardless of the location and time since the previous ulcer”, other studies have used the word “reulceration” with the concept: “new ulcer that arises at the same site as the previous lesion”.42 For Iribarren (2007),41 the term recurrence was linked to another form of concept, where the person with DFUR would be the one with any ulcer that occurred after the first healed, but necessarily at the same foot.

Some concepts included clinical characteristics, such as considering the thickness of the epithelial rupture or considering the ulcer based on the full-thickness lesion. Those facts can change the way we define the recurrence population and how this will reflect in the studies.19,40

An example of the conceptual adoption of DFUR that can change research outcomes is this work published by Örneholm in 2017 in Sweden. The authors conceptualised recurrence as an ulcer that appears on the same foot and in the same place as the healed index ulcer, and the term “new ulcer” for ulcers occurring at any other site of the same foot or any site of the contralateral foot. The article presented a low percentage of recurrence (8%), and the percentage of “new ulcers” was significantly higher, 42% within two years.36

Two years after this publication, Engberg and colleagues in 201925 described recurrence as “an ulcer in the same place/place as the previous ulcer”, and a new ulcer as “an ulcer in another place”. In their results, the authors unified the terms and concepts of recurrence and “new ulcers” and presented a single incidence. However, in the discussion, there was a comparison between the two concepts, which included the percentage of “new ulcers”, the highest among them, representing 77.3% of the cases.

For effective action in the treatment and care of patients with DM, who need constant health care, multiprofessional teams with a full understanding of the concept of DFUR will be able to follow correctly the comorbidity progression. National and international studies indicate that DFUR is a critical factor in diabetic foot, requiring preventive interventions and specialised follow-up.5,47,49

The patient’s DFUR clinical profile, divided into three concepts, presented a cause-and-effect scenario for the development of this reasoning, with results showing that around 67% of people with DFUR had concomitant peripheral neuropathy present, however, these rates could reach to 100%.22 Most people with DFUR and diagnosed with peripheral neuropathy had resultant muscle atrophy and weakness of the lower limb, especially within the feet, plus impaired sensation or complete loss of protective sensation in the foot. Further, they generally experienced motor neuropathy resulting in muscle atrophy and weakness leading to mechanical alterations in gait and walking. In addition, autonomic neuropathy adversely affects sweat gland function and secretion levels that alter the natural moisture content of the skin causing skin dryness. Collectively, these factors are impediments to wound healing and contribute to DFUR.50

Neuropathy can also contribute to the appearance of foot deformities. For this, it was found that 54% of the population with DFUR had some foot deformities, which cause difficulties in healing and appear as one of the precursors of DFUR. Alkhatieb (2023)17 states that the presence of foot deformities is directly related to cases of recurrence, regardless of other factors.

The mean percentage for vascular complications was 21%. Low oxygenation of the peripheral limbs linked to vascular comorbidity, with peripheral arterial disease is the one that most affects people with DM. It is the main factor for the development and risk associated with the emergence of a DFUR.50 Despite this, 26 studies (70.27%) did not present these statistics.

The present study shows the DFUR concept remains heterogeneous among the studies, with significant variations in terminology across the analysed studies. The lack of a universal consensus on the recurrence concept compromises data comparability and may lead to underreporting of cases.

 

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Graph 1. Mean incidence of DFUR, classified in the concepts of recurrence between one, three and five years.

 

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Graph 2. Clinical profile of the person with RUPD.

 

Conclusion

A variety of concepts relating to DFUR are presented in this scoping review.  The different DFUR indexes and the scientific basis or not used to justify these are dependent on how it was conceptualised.

This lack of consensus significantly compromises the consistency and comparability between different studies, hindering scientific progress in understanding risk factors, preventive strategies, and effective therapeutic measures to reduce DFUR. A standardised concept would facilitate future research, allowing clearer and more effective communication.

The standardisation of the DFUR concept represents a significant challenge for scientific research, clinical practice and people with a recurrence.

The current review would tend to support the IWGDF’s concept or definition of a DFUR as being “a new ulcer in the patient with a history of ulceration, regardless of the location and time since the previous ulcer on the foot”. Adoption of this specific terminology and concept would facilitate greater understanding and identification of DFUR for the purpose of clinical care, clinical data capture or research that would enhance communication between clinicians and researchers and improve clinical outcomes.

Acknowledgments

I, the first author, would like to express my gratitude to the Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel (CAPES) for the funding granted to postgraduate programs in Brazil, which are free of charge and allow the development of academic research in the country.

Ethical approval

The design of a scope review doesn’t need an ethical analysis.

Conflict of interest

The authors declare no conflict of interest.

Funding

The main author received from CAPES.

Recorrência de úlceras nos pés em pessoas com diabetes mellitus: uma revisão de escopo

Marady Cristina Salviato Pereira, Soraia Assad Nasbine Rabeh, Maria Girlane S Alburquerque Brandão
Gabriel Romano dos Santos Dantas, Paula Cristina Nogueira, Mayra Gonçalves Menegueti, Thiago Moura de Araújo

DOI: 10.33235/wcet.45.3.12-21

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Resumo

Contexto As úlceras recorrentes nos pés em pessoas com Diabetes Mellitus (DM) representam um desafio clínico significativo, com taxas que podem variar entre 28% e 42% no primeiro ano, e chegar a 69% em cinco anos.

Objetivo Este estudo aborda a recorrência de úlceras nos pés em indivíduos com DM e a incidência entre os conceitos.

Métodos Foi realizada uma revisão de escopo de acordo com as diretrizes do Joanna Briggs Instituto (JBI). Foram pesquisadas oito bases de dados (LILACS, Medline, BDENF, SciELO, PubMed, Web of Science, Science Direct e Embase), tendo sido identificados 2976 estudos. Destes, 2939 não atenderam aos critérios de inclusão ou eram duplicados, resultando em 37 estudos incluídos na pesquisa.

Resultados A descrição narrativa revelou a falta de consenso na definição da recorrência da Úlcera do Pé Diabético (DFUR), com variações significativas entre os estudos analisados e variações nas taxas de incidência reportadas pelas diferentes classificações do conceito de recorrência da úlcera do pé diabético nos estudos. Dentro de um, três e cinco anos após a cicatrização completa da úlcera inicial, a DFUR1 apresentou taxas de incidência que variaram de 24,1% a 42,4%, a DFUR2 de 40% a 60,5% e a DFUR3 de 32,4% a 70%.

Perspetivas Futuras Atualmente, existe uma grande heterogeneidade no conceito do que constitui uma recorrência. O padrão DFUR representa uma mudança significativa para o campo da investigação científica, facilitando a comunicação e a compreensão das estratégias preventivas e das medidas terapêuticas eficazes na redução da DFUR.

Conclusão Os resultados reforçam a necessidade de padronizar os conceitos para estratégias eficazes de prevenção e tratamento associadas ao desenvolvimento de uma recorrência.

Introdução

De acordo com a Federação Internacional de Diabetes (IDF), mais de 537 milhões de pessoas são diagnosticadas com Diabetes Mellitus (DM) em todo o mundo. Estima-se que este número atinja 1,31 mil milhões em 2050.1 Particularmente, as Úlceras do Pé Diabético (DFUs) estão entre as complicações mais comuns, graves e dispendiosas em pessoas com DM.2 Tendem a ocorrer com maior frequência em homens com mais de 50 anos de idade, com baixo rendimento e menor nível de escolaridade.3

Resultados negativos em pessoas com DFU, como infeção e amputação, devem-se principalmente ao atraso na cicatrização, relacionado com a hiperglicemia persistente, à redução da oxigenação tecidual e às alterações da sensibilidade protetora plantar devido a alterações na inervação periférica.4

Como resultado, poucos pacientes alcançam cicatrização satisfatória num período de tempo razoável. No entanto, aqueles que conseguem a cicatrização frequentemente apresentam fragilidades físicas, alterações na biomecânica do pé e perda sensorial. Portanto, permanece um elevado risco de recorrência de uma nova lesão.5 Importante salientar que as pessoas com DM têm um risco significativo de recorrência da Úlcera do Pé Diabético (DFUR). Apesar de ser uma condição passível de prevenção, a maioria dos estudos científicos se concentram em investigar tratamentos e tecnologias avançadas para promover a cicatrização.

Como premissa deste estudo, observa-se que a comunidade científica não encontrou consenso sobre o que deve ser considerado DFUR, incluindo variações terminológicas. Esse fato pode resultar numa lacuna significativa na compreensão da incidência e dos cuidados dirigidos às pessoas com DM, para prevenir um novo DFUR após a cicatrização do primeiro episódio.6 Essa diversidade conceptual justificou o presente estudo.

O objetivo deste estudo foi abordar o DFUR em indivíduos com DM e demonstrar a incidência entre os conceitos.

Métodos

Esta revisão de escopo se baseia nos preceitos definidos no JBI Manual for Evidence Synthesis. A construção desta revisão utilizou também Itens de Relato Preferenciais para Revisões Sistemáticas e Meta-Análises (PRISMA-ScR), a versão para revisão de escopo como ferramenta de relato. Consiste num modelo para a coleta, análise e síntese dos estudos pesquisados, com o objetivo de apoiar os autores da área da saúde na transparência da coleta de dados.7 O protocolo do estudo foi registado no Estrutura de Ciência Aberta (doi: 10.17605/OSF.IO/N2CS8).

A questão de investigação: “Qual é o conceito de recorrência de úlceras nos pés em pessoas com diabetes mellitus e a sua incidência?” foi desenvolvida utilizando o acrônimo PCC: População = Pessoas com DM; Conceito = Recorrência de úlcera nos pés e incidência; Contexto = Literatura científica.

Foram incluídos os estudos integralmente disponíveis que abordavam a incidência e a prevalência da DFUR em indivíduos com diagnóstico de DM tipo 1 e tipo 2. Não houve restrições quanto à localização geográfica ou ao período de publicação. As línguas selecionadas foram inglês, espanhol e português.

Estudos em outras línguas foram excluídos devido ao risco de filtragem imprecisa dos dados com as ferramentas eletrônicas de tradução atualmente disponíveis. Não se poderia garantir uma tradução confiável entre línguas, dado que os investigadores não possuem fluência ou conhecimentos básicos em idiomas além dos três mencionados. Critérios adicionais incluíram o conceito de recorrência, incidência e dados do perfil clínico/demográfico da população estudada. Os desenhos metodológicos aceites incluíram Ensaios Clínicos Randomizados (RCTs), estudos de prevalência, estudos retrospectivos e prospectivos, estudos transversais, revisões narrativas e estudos de coorte.

Foram excluídos os seguintes estudos: atas de conferências, capítulos de livros, relatórios breves que não permitiam a extração de dados, duplicados, estudos com animais ou in vitro, opiniões de especialistas, séries de casos e relatos de caso, estudos quase-experimentais e aqueles que se centravam em avaliações de tecnologias de cicatrização de feridas. Também foram excluídos estudos que não abordavam a recorrência de úlceras do pé diabético ou que investigavam populações diferentes de indivíduos com diagnóstico de DM.

As fontes eletrónicas de informação utilizadas nesta scoping review foram: Literatura em Ciências da Saúde da América Latina e Caribe (LILACS) e Base de Dados de Enfermagem (BDENF) através da Biblioteca Virtual de Saúde Virtual Health Library (VHL); Sistema Online de Análise e Recuperação da Literatura Médica (MEDLINE) via PubMed (US Biblioteca Nacional de Medicina); Biblioteca Eletrônica Científica Online (SciELO); Web of Science; Scopus; Science Direct; e Embase. Além disso, foram realizadas pesquisas nas bases de dados de literatura cinzenta através do Google Scholar.

A estratégia de pesquisa utilizou uma combinação de palavras-chave, aplicadas nas bases de dados para identificar títulos e resumos de documentos científicos, respondendo à questão de investigação que orienta esta revisão de escopo.8 Nesse sentido, foram identificados termos de pesquisa específicos (descritores) e palavras-chave com base nos elementos da estratégia PCC. A seleção correta destes termos é essencial para assegurar que a revisão represente o corpo de conhecimento existente sobre o tema em questão.

Os seguintes termos foram identificados por meio de pesquisas preliminares no PubMed: úlcera diabética, pé diabético, incidência, prevalência e recorrência. Na BVS, os DeCS (Descritores em Ciências da Saúde) utilizados foram: pé diabético, úlcera do pé, incidência, prevalência, recorrência e recidiva. Além disso, foram definidos termos do tesauro Emtree: úlcera diabética, pé diabético, úlcera do pé diabético, ferida diabética, incidência, prevalência, recorrência.

Palavras-chave identificadas nas plataformas MeSH, DeCS e Emtree também foram acrescentadas à estratégia de pesquisa. Os títulos e resumos dos estudos recuperados foram analisados, juntamente com os termos de indexação (descritores) utilizados para descrever cada publicação relacionada com o tema de investigação. Os descritores, termos de entrada e palavras-chave identificados foram combinados com o uso dos operadores Booleanos E/OU para formular as estratégias finais de pesquisa, conforme mostrado na Tabela 1.

 

Tabela 1. Bases de dados e estratégias finais de pesquisa.

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A estratégia de pesquisa foi desenvolvida com o apoio de um especialista em revisão de escopo. As pesquisas foram realizadas em julho de 2024 e atualizadas em novembro do mesmo ano, utilizando filtros de data de publicação para identificar estudos recentemente publicados. O processo de seleção dos estudos foi realizado na plataforma Rayyan®, de forma independente e às cegas, por dois revisores. As divergências foram resolvidas por consenso em reuniões virtuais.

Os dados foram extraídos e organizados numa planilha Excel, incluindo local do estudo, autores, idioma, desenho do estudo, objetivos, tamanho da amostra, definição de recorrência e perfil clínico dos participantes. As variáveis clínicas foram baseadas nas diretrizes do Consórcio Internacional de Medição de Desempenho em Saúde (ICHOM), incluindo gênero, tipo e duração do diagnóstico de diabetes, hemoglobina glicada (HbA1c), neuropatia, deformidades nos pés e doença vascular.

A síntese dos dados foi descritiva e categórica, apoiada por tabelas e figuras. Foi também realizada uma análise simples de frequência em relação à incidência da DFUR.

A avaliação crítica dos estudos baseou-se nas listas de verificação do Instituto Joanna Briggs (JBI), de acordo com o desenho do estudo: ensaios clínicos randomizados, estudos transversais, estudos de coorte, estudos de prevalência e revisões narrativas. Para estudos retrospectivos, prospectivos e observacionais, foi utilizada a lista de verificação de coorte, com as adaptações metodológicas adequadas.

Para a análise final, os resultados das listas de verificação de cada artigo, conforme proposto pelo modelo JBI, foram compilados num gráfico de “semáforo” através do RoBVis (Visualização de risco de viés), gerado em Excel. O eixo horizontal apresentava os domínios codificados como “Q”, seguidos pelo número da pergunta na lista de verificação do JBI (por exemplo, Q1 corresponde à questão 1 da respetiva lista de verificação para aquele desenho de estudo). Verticalmente, os estudos foram identificados pelo(s) autor(es) principal(is).9

 

Tabela 2. Análise crítica metodológica da qualidade dos estudos de acordo com o modelo JBI.

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Resultados

A pesquisa inicial resultou num total de 2976 estudos. Na primeira fase de triagem, 1935 registos foram excluídos por não estarem alinhados com o tema ou com o tipo requerido, como capítulos de livros e atas de conferências. Além disso, 775 registos duplicados foram identificados e removidos, juntamente com 93 artigos inelegíveis que não puderam ser acessados através dos links fornecidos, e 13 artigos que não puderam ser recuperados.

Na segunda fase, 160 artigos em texto completo foram avaliados quanto à elegibilidade. O principal critério de exclusão nesta fase foi a ausência de dados relativos à incidência de recorrência. Após as duas fases de triagem, um total de 37 estudos foi incluído na revisão final (Figura 1).

 

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Figura 1. Fluxograma do processo de triagem e seleção dos estudos construídos segundo a recomendação PRISMA.

 

Os estudos foram publicados entre 1993 e 2024. O idioma predominante foi o inglês, com 94,6%, ou seja, 35, dos estudos. Os cinco continentes estiveram representados nas amostras dos estudos.

A metodologia dos artigos selecionados foi predominantemente de estudos de coorte, com 20 estudos, seguidos pelos estudos prospetivos.

Após a seleção e compilação dos conceitos do que seria a DFUR, foram utilizadas duas referências principais. O termo ‘reulceração’ foi conceptualizado como uma variante de recorrência, definido como “uma nova úlcera localizada no mesmo local da primeira ocorrência”. O termo ‘recorrência de úlcera’ não foi vinculado de forma a não limitar a classificação, ou se a terminologia ‘recorrência’ fosse abordada com este mesmo tipo de conceito, criando assim a classificação DFUR1 para este estudo.

O segundo referencial científico para a conceituar a recorrência baseou-se na Diretriz do Grupo de Trabalho Internacional sobre Pé Diabético (IWGDF). A recorrência foi conceituada como: “uma nova úlcera em um paciente com histórico de ulceração, independentemente da localização ou do tempo desde a úlcera anterior”. Este conceito foi então utilizado como DFUR2 neste estudo.

A terceira variável foi criada para acompanhar o conceito de DFUR3, como “sem conceito específico/outro”, nos casos em que os autores não adotaram os conceitos mencionados acima para tratar episódios de recorrência nos respetivos estudos. Assim, para um conceito diferente, a classificação aplicada foi a DFUR3.

Dos 37 estudos selecionados para compor os resultados da pesquisa, três (8,1%) utilizaram referências científicas para determinar uma DFUR. Os demais enquadraram-se nas determinações acima, nas análises de conceito, mas não utilizaram uma referência científica como base.

A análise da incidência foi incorporada aos conceitos de recorrência definidos pelo presente estudo. Os percentuais encontrados foram analisados entre as três definições de recorrência.

Os estudos que definiram a sua amostra de DFUR como DFUR1 apresentaram, em um ano, 24,13%, em três anos, 42,40%, e nenhum estudo com esta classificação reportou dados em cinco anos.

O conceito DFUR2 apresentou taxas de 39,88% no primeiro ano, 56,55% em três anos e 69,50% em cinco anos.

Para os estudos que não conceituaram ou trouxeram diferentes conceitos de recorrência, entrando na categoria DFUR3, as taxas em um ano foram 32,40%, 79,65% em três anos e 70% em cinco anos.

Alguns estudos consideraram mais de um tipo de conceito sobre DFUR. Portanto, nesta classificação, as amostras estudadas obtiveram 31,73% em um ano, 60,50% em três anos e nenhum dado sobre DFUR em cinco anos.

Para os dados demográficos, foi coletado o percentual de indivíduos do sexo masculino. Todos os estudos que apresentaram este dado indicaram uma média de 65,08% da amostra estudada como sendo do sexo masculino.

A idade média também fez parte dos dados demográficos. A variação média em anos foi entre 52,1 anos e 75 anos.

O tempo médio global desde o diagnóstico de DM foi superior a 16 anos, e a prevalência foi entre aqueles diagnosticados com DM tipo 2. Observou-se que sete estudos (16%) indicaram, nas suas amostras, 100% de pessoas diagnosticadas com DM tipo 2. Contudo, 21 estudos (56,75%) não apresentaram este último dado.

Para o controle da patologia, o Consórcio Internacional de Medição de Desempenho em Saúde (ICHOM) Grupo de Trabalho sobre Diabetes em Adultos, Tipo 1e Tipo 2, novembro de 2018, (disponível em: www.ichom.org/medical-conditions/diabetes) recomenda os resultados dos exames de sangue para hemoglobina glicada. Estes dados foram apresentados em 19 estudos (51,4%). A média da hemoglobina glicada para pessoas com DFUR foi de 8,32%, com taxas variando de 7,39% a 12,34%.

Ao traçar o perfil clínico dos pacientes, foram utilizados parâmetros generalizados, inspirados pelo guia, tais como presença de neuropatia (%), complicações nos pés (%) e comprometimento vascular (%).

Discussão

As variações conceptuais da DFUR refletem a falta de uniformidade nos critérios diagnósticos e a consequente dificuldade em comparar os estudos. Os estudos selecionados delinearam investigações com uma variedade de conceitos que não se comunicavam exatamente entre si.

Surpreendentemente, dos 37 estudos da pesquisa, apenas três incluíram uma referência científica para fundamentar o conceito de DFUR e a terminologia escolhida, que também se revelou diversa. Apesar disso, o conceito de recorrência foi um fator de inclusão da população estudada por cada artigo, visto que todos os estudos se centraram em pessoas com DFUR.

A falta de consenso sobre a definição de DFUR contribui para a variação nas taxas de incidência e dificulta a consolidação de estratégias de prevenção. Existe uma necessidade urgente de um padrão conceitual que sustente intervenções mais eficazes e comparáveis.

 

Tabela 3. Características dos estudos incluídos na revisão de escopo.

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Os resultados indicam que a DFUR é um fenómeno frequente, com taxas variando de 33% a 70% após a cicatrização da primeira úlcera. Estes índices corroboram a literatura, como este estudo publicado em 2021, que apresenta a faixa de recorrência de DFU, de 28% no primeiro ano até 70% em 10 anos.18 O estudo de 2017 de Armstrong46 também corrobora essas taxas, com 40% das pessoas com DM desenvolvendo uma recorrência dentro de um ano após a primeira úlcera cicatrizada, e 65% em cinco anos.

A incidência por conceito apresentou índices diferentes, por exemplo, a classificação única como DFUR1 tem uma taxa abaixo da média. Para destacar essa diferença, os estudos que adotaram o conceito DFUR1 apresentaram 24,13% no primeiro ano e 42,40% em três anos. Comparando a incidência de DFUR em estudos que acrescentam mais de um conceito de recorrência, as taxas aumentaram para 31,73% e 60,5%, respetivamente.

O conceito DFUR2 foi o mais popular entre os investigadores (48,6%), sendo o termo mais abrangente das categorias, que considera qualquer úlcera após a primeira ocorrência como uma DFUR.

A incidência de DFUR para os estudos que utilizaram este conceito também se aproximou mais das encontradas na literatura, aproximadamente 40% no primeiro ano, 56,5% em três anos e 69,5% em cinco anos.

Como se pode observar, o termo recorrência também apresenta variedades terminológicas entre os conceitos. Assim, foram apresentados os seguintes termos: úlcera nova, recorrência da úlcera e recorrência.13,25,36,40

A discussão permeia a própria divergência da terminologia recorrência. Enquanto o guia IWGDF (2023)⁴⁸ conceitua recorrência como “uma nova úlcera em um paciente com histórico de úlcera, independentemente da localização e do tempo desde a úlcera anterior”, outros estudos utilizaram a palavra “recorrência de úlcera” com o conceito: “nova úlcera que surge no mesmo local da lesão anterior”.42 Para Iribarren (2007),41 o termo recorrência foi associado a outra forma de conceito, em que a pessoa com DFUR seria aquela com qualquer úlcera que ocorresse após a primeira já cicatrizada, mas necessariamente no mesmo pé.

Alguns conceitos incluíram características clínicas, como considerar a espessura da ruptura epitelial ou considerar a úlcera com base na lesão de espessura total. Esses fatos podem alterar a forma como definimos a população de recorrência e como isso se refletirá nos estudos.19,40

Um exemplo da adoção conceitual de DFUR que pode alterar os resultados da investigação é este trabalho publicado por Örneholm em 2017, na Suécia. Os autores conceituaram recorrência como uma úlcera que aparece no mesmo pé e no mesmo local da úlcera cicatrizada, e o termo “nova úlcera” para úlceras que ocorrem em qualquer outro local do mesmo pé ou em qualquer local do pé contralateral. O artigo apresentou um baixo percentual de recorrência (8%), e o percentual de “novas úlceras” foi significativamente mais elevado, 42% em dois anos.36

Dois anos após esta publicação, Engberg e colegas em 201925 descreveram recorrência como “uma úlcera no mesmo local da úlcera anterior” e uma nova úlcera como “uma úlcera noutro local”. Nos seus resultados, os autores unificaram os termos e conceitos de recorrência e “novas úlceras” e apresentaram uma incidência única. Contudo, na discussão, houve uma comparação entre os dois conceitos, que incluiu o percentual de “novas úlceras”, o mais elevado entre eles, representando 77,3% dos casos.

Para uma atuação eficaz no tratamento e cuidado de pacientes com DM, que necessitam de acompanhamento de saúde constante, equipes multiprofissionais com plena compreensão do conceito de DFUR poderão acompanhar corretamente a progressão da comorbilidade. Estudos nacionais e internacionais indicam que a DFUR é um fator crítico no pé diabético, exigindo intervenções preventivas e acompanhamento especializado.5,47,49

O perfil clínico de DFUR do paciente, dividido em três conceitos, apresentou um cenário de causa e efeito para o desenvolvimento deste raciocínio, com resultados que mostraram que cerca de 67% das pessoas com DFUR apresentavam neuropatia periférica concomitante, podendo, no entanto, estas taxas chegar a 100%.22 A maioria das pessoas com DFUR e com diagnóstico de neuropatia periférica apresentava atrofia muscular e fraqueza do membro inferior, especialmente nos pés, além de déficit sensorial ou perda completa da sensibilidade protetora no pé. Além disso, geralmente apresentavam neuropatia motora, resultando em atrofia e fraqueza muscular que levavam a alterações mecânicas na marcha e no caminhar. Além disso, a neuropatia autonómicaautônoma afeta negativamente a função das glândulas sudoríparas e os níveis de secreção, alterando o conteúdo natural de humidade da pele e provocando ressecamento cutâneo. Coletivamente, esses fatores constituem impedimentos à cicatrização e contribuem para a DFUR.50

A neuropatia pode também contribuir para o aparecimento de deformidades nos pés. Nesse sentido, verificou-se que 54% da população com DFUR apresentava alguma deformidade nos pés, o que causa dificuldades na cicatrização e surge como um dos precursores da DFUR. Alkhatieb (2023)17 afirma que a presença de deformidades nos pés está diretamente relacionada a casos de recorrência, independentemente de outros fatores.

O percentual médio de complicações vasculares foi de 21%. A baixa oxigenação dos membros periféricos associada à comorbilidade vascular, sendo a doença arterial periférica a que mais afeta as pessoas com DM. É o principal fator para o desenvolvimento e o risco associado ao aparecimento de uma DFUR.50 Apesar disso, 26 estudos (70,27%) não apresentaram essas estatísticas.

O presente estudo mostra que o conceito de DFUR permanece heterogéneo entre os estudos, com variações significativas de terminologia nos estudos analisados. A falta de um consenso universal sobre o conceito de recorrência compromete a comparabilidade dos dados e pode levar à subnotificação dos casos.

 

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Gráfico 1. Incidência média de DFUR, classificada nos conceitos de recorrência entre um, três e cinco anos.

 

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Gráfico 2. Perfil clínico da pessoa com RUPD.

 

Conclusão

Uma variedade de conceitos relacionados com DFUR é apresentada nesta revisão de escopo.  Os diferentes índices de DFUR e a fundamentação científica ou não utilizada para justificá-los dependem de como foi conceituada.

Essa falta de consenso compromete significativamente a consistência e a comparabilidade entre os diferentes estudos, dificultando o progresso científico na compreensão dos fatores de risco, estratégias preventivas e medidas terapêuticas eficazes para reduzir a DFUR. Um conceito padronizado facilitaria a investigação futura, permitindo uma comunicação mais clara e eficaz.

A padronização do conceito de DFUR representa um desafio significativo para a investigação científica, a prática clínica e as pessoas com recorrência.

A presente revisão tende a apoiar o conceito ou definição da IWGDF de uma DFUR como sendo “uma nova úlcera em um paciente com histórico de ulcera, independentemente da localização e do tempo desde a úlcera anterior no pé”. A adoção desta terminologia e conceito específicos facilitaria uma maior compreensão e identificação da DFUR para fins de cuidados clínicos, coleta de dados clínicos ou investigação, o que reforçaria a comunicação entre clínicos e investigadores e melhoraria os resultados clínicos.

Agradecimentos

Eu, primeira autora, gostaria de expressar minha gratidão à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo financiamento concedido aos programas de pós-graduação no Brasil, os quais são gratuitos, permitindo o desenvolvimento da pesquisa acadêmica no país.

Aprovação ética

O desenho de uma revisão de escopo não necessita de análise ética.

Conflito de interesses

Os autores declaram não existirem conflitos de interesse.

Financiamento

O autor principal recebeu da CAPES.

Author(s)

Marady Cristina Salviato Pereira*
RN CNS MSc student
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil
Email marady_csp@hotmail.com

Soraia Assad Nasbine Rabeh
RN CNS PhD
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Maria Girlane S Alburquerque Brandão
RN PhD
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Gabriel Romano dos Santos Dantas
Graduate student at the School of Nursing. University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Paula Cristina Nogueira
RN PhD
School of Nursing, University of São Paulo, São Paulo, Brazil

Mayra Gonçalves Menegueti
RN PhD
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Thiago Moura de Araújo
RN PhD
International Integration of Afro-Brazilian Lusophony University, Redenção, Ceará, Brazil.

* Corresponding author

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