Volume 45 Number 3

Recurrence of foot ulcers in people with diabetes mellitus: a scoping review

Marady Cristina Salviato Pereira, Soraia Assad Nasbine Rabeh, Maria Girlane S Alburquerque Brandão
Gabriel Romano dos Santos Dantas, Paula Cristina Nogueira, Mayra Gonçalves Menegueti, Thiago Moura de Araújo

Keywords diabetic foot ulcer, prevalence, incidence, diabetic foot, recurrence

For referencing Pereira MCS, et al. Recurrence of foot ulcers in people with diabetes mellitus: a scoping review. WCET® Journal. 2025;45(3):12-21.

DOI 10.33235/wcet.45.3.12-21

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Español

Abstract

Background Recurrent foot ulcers in people with Diabetes Mellitus (DM) represent a significant clinical challenge, with rates that can reach between 28% and 42% in the first year, and 69% in five years.

Aim This study conceptualises the recurrence of foot ulcers in individuals with DM and the incidence between the concepts.

Methods A scoping review was conducted according to the Joanna Briggs Institute (JBI) guidelines. Eight databases were searched (LILACS, Medline, BDENF, SciELO, PubMed, Web of Science, Science Direct, and Embase), 2976 studies were identified. Of these, 2939 did not meet the inclusion criteria or were duplicates, resulting in 37 studies included in the research.

Results A narrative description revealed a lack of consensus in defining diabetic foot ulcer recurrence (DFUR), with significant variations among the analysed studies and variations in incidence rates reported by the different classifications of diabetic foot ulcer recurrence concept in the studies. Within one, three, and five years following complete healing of the initial ulcer, DFUR1 showed incidence rates ranging from 24.1% to 42.4%, DFUR2 from 40% to 60.5%, and DFUR3 from 32.4% to 70%.

Future Directions Currently, there is great heterogeneity in the concept of what constitutes a recurrence. The DFUR standard represents a significant change for the field of scientific research, facilitating the communication and understanding of preventive strategies and therapeutic measures effective in reducing DFUR.

Conclusion The results reinforce the need to standardise concepts for effective prevention and treatment strategies .associated with developing a recurrence.

Introduction

According to the International Diabetes Federation (IDF), more than 537 million people are diagnosed with diabetes mellitus (DM) worldwide. It is estimated to reach 1.31 billion in 2050.1 Particularly, diabetic foot ulcers (DFUs) are among the most common, serious, and costly complications in people with DM.2 They tend to occur more frequently among males over 50 years of age, with low income and a lower education level.3

Negative outcomes in people with DFU, such as infection and amputation, are mainly due to delayed healing, related to persistent hyperglycemia, reduction in tissue oxygenation, and changes in plantar protective sensitivity due to changes in peripheral innervation.4

As a result, few patients achieve satisfactory healing within a reasonable timeframe. However, those who achieve healing often experience physical weaknesses, changes in foot biomechanics and sensory loss. Therefore, there remains a high risk of the recurrence of a new lesion.5 It is worth noting that people with DM have a significant risk of DFU recurrence (DFUR). Despite being in a preventable condition, most scientific studies focus on investigating advanced treatments and technologies to promote healing.

As a premise for this study, it is noted that the scientific community did not find a consensus on what would be considered a DFUR, including terminological variations. That fact may result in a significant gap in understanding the incidence and care directed to people with DM to prevent a new DFUR after the first occurrence has healed.6 This conceptual diversity justified the present study.

The objective of this study was to conceptualise the DFUR in individuals with DM and show the incidence between the concepts.

Methods

This scoping review is based on the precepts defined in the JBI Manual for Evidence Systhesis. The construction of this review also used the Preferred Reporting Items for Systematic reviews and Meta-analyses (PRISMA-ScR), the version for scoping reviews as a reporting tool. It consists of a model for collecting, analysing and synthesising the researched studies to assist authors in the health area in the transparency of their data collection.7 The study protocol was registered in the Open Science Framework (doi: 10.17605/OSF.IO/N2CS8).

The research question: “What is the concept of foot ulcer recurrence in people with diabetes mellitus and its incidence?” was developed using the PCC acronym: Population = People with DM; Concept = Foot ulcer recurrence and incidence; Context = Scientific literature.

The included studies were those fully available and addressed the incidence and prevalence of DFUR in individuals diagnosed with type 1 and type 2 DM. There were no restrictions regarding geographic location or publication period. The selected languages were English, Spanish and Portuguese.

Studies in other languages were excluded due to the potential for inaccurate data filtering using current electronic translation tools. A reliable translation between languages could not be guaranteed, as the researchers do not possess fluency or basic knowledge of languages beyond the three mentioned above. Additional criteria included the concept of recurrence, incidence and clinical/demographic profile data of the study population. Accepted methodological designs included randomised clinical trials (RCTs), prevalence studies, retrospective and prospective studies, cross-sectional studies, narrative reviews and cohort studies.

The following studies were excluded: conference proceedings, book chapters, brief reports that did not allow data extraction, duplicates, animal or in vitro studies, expert opinions, case series and case reports, quasi-experimental studies, and those focusing on wound-healing technology assessments. Studies that did not address the recurrence of diabetic foot ulcers or investigated populations other than individuals diagnosed with DM were also excluded.

The electronic sources of information used in this scoping review were: Latin American and Caribbean Health Sciences Literature (LILACS) and Nursing Databases (BDENF) via the Virtual Health Library (VHL); Medical Literature Analysis and Retrieval System Online (MEDLINE) via PubMed (US National Library of Medicine); Scientific Electronic Library Online (SciELO); Web of Science; Scopus; Science Direct; and Embase. Additionally, searches were conducted in the gray literature databases through Google Scholar.

The search strategy used a combination of keywords, applied in databases to identify titles and abstracts of scientific documents, answering the research question that guides this scoping review.8 Accordingly, specific search terms (descriptors) and keywords were identified based on the elements of the PCC strategy. The correct selection of these terms is essential for ensuring that the review represents the existing body of knowledge on the intended topic.

The following terms were identified through preliminary searches in PubMed: diabetic ulcer, diabetic foot, incidence, prevalence, and recurrence. In the VHL, the DeCS (Health Sciences Descriptors) used were: pé diabético, úlcera do pé, incidência, prevalência, recorrência, and recidiva. Additionally, Emtree thesaurus terms were defined: diabetic ulcer, diabetic foot, diabetic foot ulcer, diabetic wound, incidence, prevalence, and recurrence.

Keywords identified on MeSH, DeCS, and Emtree platforms were also added to the search strategy. Titles and abstracts of the retrieved studies were analysed, along with the indexing terms (descriptors) used to describe each publication related to the research topic. The identified descriptors, entry terms, and keywords were combined using Boolean operators AND and OR to formulate the final search strategies, as shown in Table 1.

 

Table 1. Database and final search strategies.

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The search strategy was developed with the support of a specialist in scoping reviews. Searches were conducted in July 2024 and updated in November of the same year, using publication date filters to identify newly published studies. The study selection process was carried out using the Rayyan® platform independently and blindly by two reviewers. Disagreements were resolved by consensus in virtual meetings.

Data was extracted and organised in an Excel spreadsheet, including study location, authors, language, study design, objectives, sample size, definition of recurrence, and clinical profile of participants. Clinical variables were based on the International Consortium for Health Outcomes Measurement (ICHOM) guidelines, including gender, type and duration of diabetes diagnosis, glycated hemoglobin (HbA1c), neuropathy, foot deformities, and vascular disease.

The data synthesis was descriptive and categorical, supported by tables and figures. A simple frequency analysis was also conducted regarding the incidence of DFUR.

The critical appraisal of the studies was based on the Joanna Briggs Institute (JBI) checklists, according to study design: randomised controlled trials, cross-sectional studies, cohort studies, prevalence studies, and narrative reviews. For retrospective, prospective, and observational studies, the cohort checklist was used, with appropriate methodological adaptations.

For the final analysis, the checklist results of each article, as proposed by the JBI model, were compiled into a “traffic light” graph using RoBVis (Risk of Bias Visualisation), generated in Excel. The horizontal axis displayed the domains coded as “Q” followed by the question number in the JBI checklist (for example, Q1 corresponds to question 1 of the respective checklist for that study design). Vertically, studies were identified by the main author(s).9

 

Table 2. Methodological critical analysis of the quality of the studies according to the JBI model.

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Results

The initial search yielded a total of 2976 studies. In the first screening phase, 1935 records were excluded because they did not align with the topic or required type, such as book chapters and conference proceedings. Additionally, 775 duplicate records were identified and removed, along with 93 ineligible articles that could not be accessed through the provided links, and 13 articles that were not retrievable.

In the second phase, 160 full-text articles were assessed for eligibility. The predominant exclusion criterion at this stage was the absence of data regarding the incidence of recurrence. After the two screening phases, a total of 37 studies were included in the final review (Figure 1).

 

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Figure 1. Flowchart of the screening process and study selection built by the PRISMA recommendation.

 

The studies were published from 1993 to 2024. The predominant language was English, with 94.6%, 35, of the studies. The five continents were represented in the study samples.

The methodology of the selected articles was predominantly cohort studies, with 20 studies, followed by prospective studies.

After selecting and compiling the concepts of what DFUR would be, two main references were used. The term ‘reulceration’ was conceptualised as a variant of recurrence, as “a new ulcer located in the same place as the first occurrence”. The term ‘reulceration’ was not linked so as not to limit the classification, or whether the terminology ‘recurrence’ was approached with this same type of concept, thus creating the DFUR1 classification for this study.

The second scientific framework for conceptualising recurrence was based on the International Working Group on the Diabetic Foot (IWGDF) Guideline. Recurrence was conceptualised as: “a new ulcer in the patient with a history of ulceration, regardless of location or time, since the previous ulcer”. This was then used as DFUR2 in this study.

The third variable was created to track the concept of DFUR3, as a “no specific concept/other”, in case the authors did not choose these concepts mentioned above to deal with episodes of recurrence in their respective studies. Thus, for a different concept, the classification applied was DFUR3.

Of the 37 studies selected to compose the research results, three (8.1%) used scientific references to determine a DFUR. The others fit the above determinations in the concept analyses but did not use a scientific reference to base themselves on.

Incidence analysis was incorporated into the concepts of recurrence defined by the present study. The percentages found were analysed between the three definitions of recurrence.

The studies that defined their DFUR sample as DFUR1 presented in one year 24.13%, 42.40% in three years, and no study with this classification reported data in five years.

The DFUR2 concept presented rates of 39.88% in the first year, 56.55% in three years, and 69.50% in five years.

For studies that did not conceptualise or bring different recurrence conceptualisations, entering the DFUR3 category, the rates in one year were 32.40%, 79.65% in three years, and 70% in five years.

Some studies considered more than one type of concept about DFUR. Therefore, in this classification, the samples studied obtained 31.73% in one year, 60.50% in three years, and no data on DFUR in five years.

For demographic data, the percentage of males was collected. All studies presenting this data showed an average of 65.08% of the sample studied as male.

The average age was also part of the demographic data. The average range in years varied between 52.1 years and 75 years.

The overall average time since DM diagnosis was over 16 years, and the prevalence was in those diagnosed with Type 2 DM. It was observed that seven studies (16%) indicated in their samples 100% of people diagnosed with Type 2 DM. However, 21 studies (56.75%) did not present this last data.

To control the pathology, the International Consortium for Health Outcomes Measurement (ICHOM Diabetes in Adults Working Group, Type 1 and Type 2 Diabetes in Adults, November 2018, (available at: www.ichom.org/medical-conditions/diabetes) recommends the results of blood tests for glycated hemoglobin. This data was presented in 19 studies (51.4%). The average glycated hemoglobin for people with DFUR was 8.32%, with rates ranging from 7.39% to 12.34%.

When tracing the clinical profile of patients, the generalised parameters were used, inspired by the guide, such as neuropathy present (%), foot complications (%), and vascular impairment (%).

Discussion

The conceptual variations in DFUR reflect the lack of uniformity in the diagnostic criteria and the consequent difficulty in comparing studies. The selected studies traced research on a variety of concepts that did not exactly communicate with each other.

Surprisingly, of the 37 studies in the survey, only three included a scientific reference to base the concept of DFUR and the chosen terminology, which also proved to be diverse. Despite that, the recurrence concept was an inclusion factor of the population studied by each article, as all studies focused on people with DFUR.

The lack of consensus on the definition of DFUR contributes to the variation in incidence rates and hinders the consolidation of prevention strategies. There is an urgent need for a conceptual standard to support more effective and comparable interventions.

 

Table 3. Characteristics of the studies included in the scoping review.

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The results indicate that DFUR is a frequent phenomenon, with rates ranging from 33% to 70% after healing the first ulcer. These indices corroborate the literature, such as this study published in 2021, which presents the range of recurrence of DFU, from 28% in the first year, up to 70% in 10 years.18 The 2017 study by Armstrong46 also corroborates these rates, with 40% of people with DM developing a recurrence within one year after the first healed ulcer, and 65% within five years.

The incidence by concept showed different indices, for example, the single classification as a DFUR1 has a rate below the average. To highlight this difference, studies that adopted the DFUR1 concept present 24.13% in the first year and 42.40% in three years. Comparing the incidence of DFUR in studies that add more than one concept of recurrence, the rates jumped to 31.73% and 60.5%, respectively.

The concept DFUR2 was the most popular among the researchers (48.6%), being the broadest term of the categories, which considers any ulcer after the first occurrence as a DFUR.

The incidence of DFUR for studies that used this concept was also more like those found in the literature, approximately 40% in the first year, 56.5% in three years, and 69.5% in five years.

As can be seen, the term recurrence also has terminological varieties among the concepts. Therefore, the following terms were presented: new ulcer, reulceration, re-ulceration, and recurrence.13,25,36,40

The discussion permeates the very divergence of terminology recurrence. While the IWGDF guide (2023)48 conceptualises recurrence as “a new ulcer in the patient with a history of ulceration, regardless of the location and time since the previous ulcer”, other studies have used the word “reulceration” with the concept: “new ulcer that arises at the same site as the previous lesion”.42 For Iribarren (2007),41 the term recurrence was linked to another form of concept, where the person with DFUR would be the one with any ulcer that occurred after the first healed, but necessarily at the same foot.

Some concepts included clinical characteristics, such as considering the thickness of the epithelial rupture or considering the ulcer based on the full-thickness lesion. Those facts can change the way we define the recurrence population and how this will reflect in the studies.19,40

An example of the conceptual adoption of DFUR that can change research outcomes is this work published by Örneholm in 2017 in Sweden. The authors conceptualised recurrence as an ulcer that appears on the same foot and in the same place as the healed index ulcer, and the term “new ulcer” for ulcers occurring at any other site of the same foot or any site of the contralateral foot. The article presented a low percentage of recurrence (8%), and the percentage of “new ulcers” was significantly higher, 42% within two years.36

Two years after this publication, Engberg and colleagues in 201925 described recurrence as “an ulcer in the same place/place as the previous ulcer”, and a new ulcer as “an ulcer in another place”. In their results, the authors unified the terms and concepts of recurrence and “new ulcers” and presented a single incidence. However, in the discussion, there was a comparison between the two concepts, which included the percentage of “new ulcers”, the highest among them, representing 77.3% of the cases.

For effective action in the treatment and care of patients with DM, who need constant health care, multiprofessional teams with a full understanding of the concept of DFUR will be able to follow correctly the comorbidity progression. National and international studies indicate that DFUR is a critical factor in diabetic foot, requiring preventive interventions and specialised follow-up.5,47,49

The patient’s DFUR clinical profile, divided into three concepts, presented a cause-and-effect scenario for the development of this reasoning, with results showing that around 67% of people with DFUR had concomitant peripheral neuropathy present, however, these rates could reach to 100%.22 Most people with DFUR and diagnosed with peripheral neuropathy had resultant muscle atrophy and weakness of the lower limb, especially within the feet, plus impaired sensation or complete loss of protective sensation in the foot. Further, they generally experienced motor neuropathy resulting in muscle atrophy and weakness leading to mechanical alterations in gait and walking. In addition, autonomic neuropathy adversely affects sweat gland function and secretion levels that alter the natural moisture content of the skin causing skin dryness. Collectively, these factors are impediments to wound healing and contribute to DFUR.50

Neuropathy can also contribute to the appearance of foot deformities. For this, it was found that 54% of the population with DFUR had some foot deformities, which cause difficulties in healing and appear as one of the precursors of DFUR. Alkhatieb (2023)17 states that the presence of foot deformities is directly related to cases of recurrence, regardless of other factors.

The mean percentage for vascular complications was 21%. Low oxygenation of the peripheral limbs linked to vascular comorbidity, with peripheral arterial disease is the one that most affects people with DM. It is the main factor for the development and risk associated with the emergence of a DFUR.50 Despite this, 26 studies (70.27%) did not present these statistics.

The present study shows the DFUR concept remains heterogeneous among the studies, with significant variations in terminology across the analysed studies. The lack of a universal consensus on the recurrence concept compromises data comparability and may lead to underreporting of cases.

 

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Graph 1. Mean incidence of DFUR, classified in the concepts of recurrence between one, three and five years.

 

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Graph 2. Clinical profile of the person with RUPD.

 

Conclusion

A variety of concepts relating to DFUR are presented in this scoping review.  The different DFUR indexes and the scientific basis or not used to justify these are dependent on how it was conceptualised.

This lack of consensus significantly compromises the consistency and comparability between different studies, hindering scientific progress in understanding risk factors, preventive strategies, and effective therapeutic measures to reduce DFUR. A standardised concept would facilitate future research, allowing clearer and more effective communication.

The standardisation of the DFUR concept represents a significant challenge for scientific research, clinical practice and people with a recurrence.

The current review would tend to support the IWGDF’s concept or definition of a DFUR as being “a new ulcer in the patient with a history of ulceration, regardless of the location and time since the previous ulcer on the foot”. Adoption of this specific terminology and concept would facilitate greater understanding and identification of DFUR for the purpose of clinical care, clinical data capture or research that would enhance communication between clinicians and researchers and improve clinical outcomes.

Acknowledgments

I, the first author, would like to express my gratitude to the Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel (CAPES) for the funding granted to postgraduate programs in Brazil, which are free of charge and allow the development of academic research in the country.

Ethical approval

The design of a scope review doesn’t need an ethical analysis.

Conflict of interest

The authors declare no conflict of interest.

Funding

The main author received from CAPES.

Recurrencia de úlceras del pie en personas con diabetes mellitus: una revisión exploratoria

Marady Cristina Salviato Pereira, Soraia Assad Nasbine Rabeh, Maria Girlane S Alburquerque Brandão
Gabriel Romano dos Santos Dantas, Paula Cristina Nogueira, Mayra Gonçalves Menegueti, Thiago Moura de Araújo

DOI: 10.33235/wcet.45.3.12-21

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Resumen

Antecedentes La recurrencia de úlceras del pie en personas con diabetes mellitus (DM) representa un importante desafío clínico, con tasas que pueden alcanzar entre el 28% y el 42% en el primer año, y hasta el 69% en cinco años.

Objetivo Este estudio conceptualiza la recurrencia de úlceras del pie en personas con DM y la incidencia entre los conceptos.

Métodos Se realizó una revisión exploratoria siguiendo las directrices del Instituto Joanna Briggs (JBI). Se consultaron ocho bases de datos (LILACS, Medline, BDENF, SciELO, PubMed, Web of Science, Science Direct y Embase), identificándose 2976 estudios. De estos, 2939 no cumplieron los criterios de inclusión o eran duplicados, resultando en 37 estudios incluidos en la investigación.

Resultados La descripción narrativa reveló una falta de consenso en la definición de la recurrencia de la úlcera del pie diabético (DFUR), con variaciones significativas entre los estudios analizados y diferencias en las tasas de incidencia reportadas según las distintas clasificaciones del concepto de DFUR. Dentro del primer, tercer y quinto año tras la cicatrización completa de la úlcera inicial, la DFUR1 mostró tasas de incidencia que oscilaron entre 24,1% y 42,4%; la DFUR2 entre 40% y 60,5%; y la DFUR3 entre 32,4% y 70%.

Direcciones Futuras Actualmente existe una gran heterogeneidad en el concepto de lo que constituye una recurrencia. El estándar de DFUR representa un cambio significativo para el ámbito de la investigación científica, facilitando la comunicación y comprensión de las estrategias preventivas y de las medidas terapéuticas eficaces en la reducción de la DFUR.

Conclusión Los resultados refuerzan la necesidad de estandarizar los conceptos para aplicar estrategias eficaces de prevención y tratamiento asociadas al desarrollo de una recurrencia.

Introducción

Según la Federación Internacional de Diabetes (IDF), más de 537 millones de personas tienen diagnóstico de diabetes mellitus (DM) en todo el mundo. Se estima que alcanzará los 1,31 mil millones en 2050.1 En particular, las úlceras del pie diabético (DFU) se encuentran entre las complicaciones más comunes, graves y costosas en personas con DM.2Tienden a presentarse con mayor frecuencia en varones mayores de 50 años, con bajos ingresos y un nivel educativo más bajo.3

Los desenlaces negativos en personas con DFU, como la infección y la amputación, se deben principalmente a la cicatrización tardía, asociada a la hiperglucemia persistente, la reducción de la oxigenación tisular y las alteraciones en la sensibilidad protectora plantar debido a cambios en la inervación periférica.4

Como resultado, pocos pacientes logran una cicatrización satisfactoria en un periodo razonable. Sin embargo, aquellos que logran la cicatrización a menudo presentan debilidad física, alteraciones en la biomecánica del pie y pérdida sensorial. Por lo tanto, persiste un alto riesgo de recurrencia de una nueva lesión.5 Cabe destacar que las personas con DM tienen un riesgo significativo de recurrencia de la úlcera del pie diabético (DFUR). A pesar de ser una condición prevenible, la mayoría de los estudios científicos se centran en investigar tratamientos y tecnologías avanzadas para promover la cicatrización.

Como premisa de este estudio, se observa que la comunidad científica no alcanzó un consenso sobre lo que debería considerarse una DFUR, incluyendo variaciones terminológicas. Este hecho puede generar una brecha significativa en la comprensión de la incidencia y de la atención dirigida a personas con DM para prevenir una nueva DFUR tras la cicatrización del primer episodio.6 Esta diversidad conceptual justificó el presente estudio.

El objetivo de este estudio fue conceptualizar la DFUR en individuos con DM y mostrar la incidencia entre los distintos conceptos.

Métodos

Esta revisión exploratoria se basó en los preceptos definidos en el Manual JBI para la Síntesis de Evidencia. La elaboración de esta revisión también utilizó la Lista de Verificación de Ítems Preferidos para Revisiones Sistemáticas y Metaanálisis (PRISMA-ScR), en su versión para revisiones exploratorias como herramienta de reporte. Consiste en un modelo para recopilar, analizar y sintetizar los estudios investigados con el fin de ayudar a los autores del área de la salud a mantener la transparencia en su recolección de datos.7 El protocolo del estudio fue registrado en el Open Science Framework (doi: 10.17605/OSF.IO/N2CS8).

La pregunta de investigación: “¿Cuál es el concepto de recurrencia de úlcera del pie en personas con DM y su incidencia?” se desarrolló utilizando el acrónimo PCC: Población = personas con DM; Concepto = recurrencia e incidencia de úlcera del pie; Contexto = literatura científica.

Se incluyeron los estudios de acceso completo que abordaban la incidencia y la prevalencia de DFUR en individuos diagnosticados con DM tipo 1 y tipo 2. No hubo restricciones en cuanto a la ubicación geográfica o al período de publicación. Los idiomas seleccionados fueron inglés, español y portugués.

Se excluyeron los estudios en otros idiomas debido a la posibilidad de filtrado inexacto de los datos al usar las herramientas electrónicas de traducción actuales. No se podía garantizar una traducción fiable entre idiomas, ya que los investigadores no poseen fluidez ni conocimientos básicos en lenguas distintas de las tres mencionadas. Los criterios adicionales incluyeron el concepto de recurrencia, la incidencia y los datos del perfil clínico/demográfico de la población en estudio. Los diseños metodológicos aceptados incluyeron ensayos clínicos aleatorizados (RCT), estudios de prevalencia, estudios retrospectivos y prospectivos, estudios transversales, revisiones narrativas y estudios de cohortes.

Se excluyeron los siguientes estudios: actas de congresos, capítulos de libros, informes breves que no permitieran la extracción de datos, duplicados, estudios en animales o in vitro, opiniones de expertos, series de casos e informes de casos, estudios cuasiexperimentales y aquellos centrados en la evaluación de tecnologías de cicatrización de heridas. También se excluyeron los estudios que no abordaban la recurrencia de las úlceras del pie diabético o que investigaban poblaciones distintas de los individuos diagnosticados con DM.

Las fuentes electrónicas de información utilizadas en esta revisión exploratoria fueron: Literatura Latinoamericana y del Caribe en Ciencias de la Salud (LILACS) y Base de Datos de Enfermería (BDENF) a través de la Biblioteca Virtual en Salud (VHL); Sistema en Línea de Análisis y Recuperación de Literatura Médica (MEDLINE) vía PubMed (Biblioteca Nacional de Medicina de EE. UU.); Biblioteca Científica Electrónica en Línea (SciELO); Web of Science; Scopus; Science Direct; y Embase. Además, se realizaron búsquedas en bases de datos de literatura gris a través de Google Scholar.

La estrategia de búsqueda utilizó una combinación de palabras clave, aplicadas en las bases de datos para identificar títulos y resúmenes de documentos científicos, respondiendo a la pregunta de investigación que guía esta revisión exploratoria.8 En consecuencia, se identificaron términos de búsqueda específicos (descriptores) y palabras clave basados en los elementos de la estrategia PCC. La correcta selección de estos términos es esencial para garantizar que la revisión represente el conocimiento existente sobre el tema en cuestión.

Los siguientes términos fueron identificados mediante búsquedas preliminares en PubMed: úlcera diabética, pie diabético, incidencia, prevalencia y recurrencia. En la VHL, los DeCS (Descriptores en Ciencias de la Salud) utilizados fueron: pé diabético, úlcera do pé, incidência, prevalência, recorrência y recidiva. Además, se definieron los términos del tesauro Emtree: úlcera diabética, pie diabético, úlcera del pie diabético, herida diabética, incidencia, prevalencia y recurrencia.

Las palabras clave identificadas en las plataformas MeSH, DeCS y Emtree también fueron incorporadas a la estrategia de búsqueda. Se analizaron los títulos y resúmenes de los estudios recuperados, junto con los términos de indización (descriptores) empleados para describir cada publicación relacionada con el tema de investigación. Los descriptores, términos de entrada y palabras clave identificados se combinaron mediante los operadores booleanos AND y OR para formular las estrategias de búsqueda finales, tal como se muestra en la Tabla 1.

 

Tabla 1. Bases de datos y estrategias finales de búsqueda.

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La estrategia de búsqueda fue desarrollada con el apoyo de un especialista en revisiones exploratorias. Las búsquedas se realizaron en julio de 2024 y se actualizaron en noviembre del mismo año, utilizando filtros de fecha de publicación para identificar estudios recientemente publicados. El proceso de selección de los estudios se llevó a cabo mediante la plataforma Rayyan®, de manera independiente y ciega por dos revisores. Las discrepancias se resolvieron por consenso en reuniones virtuales.

Los datos se extrajeron y organizaron en una hoja de cálculo de Excel, incluyendo la localización del estudio, autores, idioma, diseño del estudio, objetivos, tamaño de la muestra, definición de recurrencia y perfil clínico de los participantes. Las variables clínicas se basaron en las directrices del Consorcio Internacional para la Medición de Resultados en Salud (ICHOM), incluyendo sexo, tipo y duración del diagnóstico de diabetes, hemoglobina glicosilada (HbA1c), neuropatía, deformidades del pie y enfermedad vascular.

La síntesis de los datos fue descriptiva y categórica, apoyada por tablas y figuras. También se realizó un análisis de frecuencia simple sobre la incidencia de DFUR.

La evaluación crítica de los estudios se basó en las listas de verificación del Instituto Joanna Briggs (JBI), de acuerdo con el diseño del estudio: ensayos clínicos aleatorizados, estudios transversales, estudios de cohortes, estudios de prevalencia y revisiones narrativas. Para los estudios retrospectivos, prospectivos y observacionales se utilizó la lista de verificación de cohortes, con las adaptaciones metodológicas correspondientes.

Para el análisis final, los resultados de las listas de verificación de cada artículo, según lo propuesto por el modelo JBI, se compilaron en un gráfico de “semáforo” utilizando RoBVis (Risk of Bias Visualisation), generado en Excel. El eje horizontal mostró los dominios codificados como “Q” seguidos por el número de la pregunta en la lista de verificación JBI (por ejemplo, Q1 corresponde a la pregunta 1 de la lista de verificación respectiva para ese diseño de estudio). Verticalmente, los estudios fueron identificados por el/los autor(es) principal(es).9

 

Tabla 2. Análisis crítico metodológico de la calidad de los estudios según el modelo JBI.

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Resultados

La búsqueda inicial arrojó un total de 2976 estudios. En la primera fase de cribado, se excluyeron 1935 registros porque no se ajustaban al tema o al tipo requerido, como capítulos de libros y actas de congresos. Además, se identificaron y eliminaron 775 registros duplicados, junto con 93 artículos no elegibles a los que no se pudo acceder mediante los enlaces proporcionados, y 13 artículos que no pudieron recuperarse.

En la segunda fase, se evaluaron 160 artículos en texto completo para determinar su elegibilidad. El criterio de exclusión predominante en esta etapa fue la ausencia de datos sobre la incidencia de recurrencia. Tras las dos fases de cribado, un total de 37 estudios fueron incluidos en la revisión final (Figura 1).

 

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Figura 1. Diagrama de flujo del proceso de cribado y selección de estudios elaborado según la recomendación PRISMA.

 

Los estudios fueron publicados entre 1993 y 2024. El idioma predominante fue el inglés, con el 94,6% (35) de los estudios. Los cinco continentes estuvieron representados en las muestras de los estudios.

La metodología de los artículos seleccionados fue predominantemente de estudios de cohortes, con 20 estudios, seguidos por estudios prospectivos.

Tras seleccionar y compilar los conceptos de lo que constituiría la DFUR, se utilizaron dos referencias principales. El término “reulceración” fue conceptualizado como una variante de recurrencia, definida como “una nueva úlcera localizada en el mismo lugar de la primera aparición”. El término “reulceración” no se vinculó para no limitar la clasificación, o si la terminología “recurrencia” se abordaba con este mismo tipo de concepto, creando así la clasificación DFUR1 para este estudio.

El segundo marco científico para conceptualizar la recurrencia se basó en la Guía del Grupo Internacional de Trabajo sobre el Pie Diabético (IWGDF). La recurrencia fue conceptualizada como: “una nueva úlcera en el paciente con antecedentes de ulceración, independientemente de la localización o del tiempo transcurrido desde la úlcera anterior”. Esto se utilizó como DFUR2 en este estudio.

Se creó una tercera variable para seguir el concepto de DFUR3, definido como “sin concepto específico/otro”, en caso de que los autores no eligieran los conceptos mencionados anteriormente para tratar los episodios de recurrencia en sus respectivos estudios. Así, para un concepto diferente, la clasificación aplicada fue DFUR3.

De los 37 estudios seleccionados para componer los resultados de la investigación, tres (8,1%) utilizaron referencias científicas para determinar una DFUR. Los demás se ajustaron a las determinaciones anteriores en los análisis conceptuales, pero no utilizaron una referencia científica como fundamento.

El análisis de incidencia se incorporó a los conceptos de recurrencia definidos por el presente estudio. Los porcentajes encontrados se analizaron entre las tres definiciones de recurrencia.

Los estudios que definieron su muestra de DFUR como DFUR1 presentaron una incidencia del 24,13% en un año, del 42,40% en tres años, y ningún estudio con esta clasificación informó datos a cinco años.

El concepto DFUR2 presentó tasas del 39,88% en el primer año, del 56,55% en tres años y del 69,50% en cinco años.

Para los estudios que no conceptualizaron o que aportaron conceptualizaciones diferentes de recurrencia, entrando en la categoría DFUR3, las tasas fueron del 32,40% en un año, del 79,65% en tres años y del 70% en cinco años.

Algunos estudios consideraron más de un tipo de concepto sobre DFUR. Por lo tanto, en esta clasificación, las muestras estudiadas obtuvieron un 31,73% en un año, un 60,50% en tres años y no se reportaron datos de DFUR a cinco años.

Para los datos demográficos, se recopiló el porcentaje de hombres. Todos los estudios que presentaron este dato mostraron un promedio del 65,08% de la muestra estudiada como masculina.

La edad promedio también formó parte de los datos demográficos. El rango promedio en años varió entre 52,1 y 75 años.

El tiempo promedio global desde el diagnóstico de DM fue superior a 16 años, y la prevalencia correspondió a quienes tenían diagnóstico de DM tipo 2. Se observó que siete estudios (16%) indicaron en sus muestras un 100% de personas diagnosticadas con DM tipo 2. Sin embargo, 21 estudios (56,75%) no presentaron este último dato.

Para controlar la patología, el Consorcio Internacional para la Medición de Resultados en Salud (ICHOM, Grupo de Trabajo sobre Diabetes en Adultos, Diabetes tipo 1 y tipo 2 en Adultos, noviembre de 2018, disponible en: www.ichom.org/medical-conditions/diabetes) recomienda los resultados de las pruebas sanguíneas de hemoglobina glicosilada. Este dato se presentó en 19 estudios (51,4%). El promedio de hemoglobina glicosilada en personas con DFUR fue del 8,32%, con tasas que oscilaron entre 7,39% y 12,34%.

Al trazar el perfil clínico de los pacientes, se utilizaron parámetros generalizados inspirados en la guía, como presencia de neuropatía (%), complicaciones en el pie (%) y deterioro vascular (%).

Discusión

Las variaciones conceptuales en la DFUR reflejan la falta de uniformidad en los criterios diagnósticos y la consecuente dificultad para comparar los estudios. Los estudios seleccionados abordaron investigaciones con una variedad de conceptos que no se relacionaban directamente.

De manera sorprendente, de los 37 estudios de la revisión, solo tres incluyeron una referencia científica para fundamentar el concepto de DFUR y la terminología elegida, que además resultó diversa. A pesar de ello, el concepto de recurrencia fue un factor de inclusión de la población estudiada por cada artículo, ya que todos los estudios se centraron en personas con DFUR.

La falta de consenso en la definición de DFUR contribuye a la variación en las tasas de incidencia y dificulta la consolidación de estrategias de prevención. Existe una necesidad urgente de un estándar conceptual que respalde intervenciones más eficaces y comparables.

 

Tabla 3. Características de los estudios incluidos en la revisión exploratoria.

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Los resultados indican que la DFUR es un fenómeno frecuente, con tasas que oscilan entre 33% y 70% después de la cicatrización de la primera úlcera. Estos índices corroboran la literatura, como un estudio publicado en 2021, que presenta el rango de recurrencia de la DFU, desde 28% en el primer año hasta 70% en 10 años.18 El estudio de Armstrong (2017)46 también confirma estas tasas, con un 40% de personas con DM desarrollando una recurrencia dentro del primer año tras la cicatrización de la primera úlcera, y un 65% dentro de cinco años.

La incidencia según concepto mostró índices diferentes; por ejemplo, la clasificación única como DFUR1 tiene una tasa por debajo del promedio. Para destacar esta diferencia, los estudios que adoptaron el concepto DFUR1 presentan 24,13% en el primer año y 42,40% en tres años. Al comparar la incidencia de DFUR en los estudios que añadieron más de un concepto de recurrencia, las tasas aumentaron a 31,73% y 60,5%, respectivamente.

El concepto DFUR2 fue el más utilizado entre los investigadores (48,6%), siendo el término más amplio de las categorías, que considera cualquier úlcera posterior a la primera aparición como una DFUR.

La incidencia de DFUR en los estudios que usaron este concepto también fue más similar a la encontrada en la literatura, aproximadamente 40% en el primer año, 56,5% en tres años y 69,5% en cinco años.

Como puede observarse, el término recurrencia también presenta variedades terminológicas entre los conceptos. Por lo tanto, se presentaron los siguientes términos: nueva úlcera, reulceración, re-ulceración y recurrencia.13,25,36,40

La discusión permea la propia divergencia de la terminología recurrencia. Mientras que la guía del IWGDF (2023)48 conceptualiza la recurrencia como “una nueva úlcera en el paciente con antecedentes de ulceración, independientemente de la localización y del tiempo transcurrido desde la úlcera anterior”, otros estudios han utilizado la palabra “reulceración” con el concepto: “nueva úlcera que surge en el mismo sitio que la lesión anterior”.42 Para Iribarren (2007)41, el término recurrencia se vinculó a otra forma de concepto, donde la persona con DFUR sería aquella con cualquier úlcera ocurrida después de la primera cicatrizada, pero necesariamente en el mismo pie.

Algunos conceptos incluyeron características clínicas, como considerar el grosor de la ruptura epitelial o clasificar la úlcera en función de una lesión de espesor total. Estos hechos pueden modificar la forma en que definimos la población con recurrencia y cómo esto se reflejará en los estudios.19,40

Un ejemplo de la adopción conceptual de la DFUR que puede modificar los resultados de investigación es este trabajo publicado por Örneholm en 2017 en Suecia. Los autores conceptualizaron la recurrencia como una úlcera que aparece en el mismo pie y en el mismo lugar que la úlcera índice cicatrizada, y el término “nueva úlcera” para las que ocurren en cualquier otro sitio del mismo pie o en cualquier sitio del pie contralateral. El artículo presentó un bajo porcentaje de recurrencia (8%), y el porcentaje de “nuevas úlceras” fue significativamente mayor, 42% en dos años.36

Dos años después de esta publicación, Engberg y colegas en 201925 describieron la recurrencia como “una úlcera en el mismo lugar que la úlcera anterior” y una nueva úlcera como “una úlcera en otro lugar”. En sus resultados, los autores unificaron los términos y conceptos de recurrencia y “nuevas úlceras” y presentaron una incidencia única. Sin embargo, en la discusión se realizó una comparación entre los dos conceptos, que incluyó el porcentaje de “nuevas úlceras”, el más alto entre ellos, representando el 77,3% de los casos.

Para una acción eficaz en el tratamiento y cuidado de los pacientes con DM, que requieren atención sanitaria constante, los equipos multiprofesionales con un pleno entendimiento del concepto de DFUR podrán seguir correctamente la progresión de la comorbilidad. Estudios nacionales e internacionales indican que la DFUR es un factor crítico en el pie diabético, que requiere intervenciones preventivas y seguimiento especializado.5,47,49

El perfil clínico de la DFUR del paciente, dividido en tres conceptos, presentó un escenario de causa y efecto para el desarrollo de este razonamiento, con resultados que mostraron que alrededor del 67% de las personas con DFUR presentaban neuropatía periférica concomitante; sin embargo, estas tasas podían alcanzar el 100%.22 La mayoría de las personas con DFUR y diagnosticadas con neuropatía periférica presentaban atrofia muscular y debilidad de las extremidades inferiores, especialmente en los pies, además de alteración de la sensibilidad o pérdida completa de la sensibilidad protectora en el pie. Además, generalmente experimentaban neuropatía motora que resultaba en atrofia muscular y debilidad, lo que conducía a alteraciones mecánicas en la marcha y el desplazamiento. Asimismo, la neuropatía autonómica afecta negativamente la función de las glándulas sudoríparas y los niveles de secreción, lo que altera la humedad natural de la piel y provoca sequedad cutánea. En conjunto, estos factores constituyen impedimentos para la cicatrización de heridas y contribuyen a la DFUR.50

La neuropatía también puede contribuir a la aparición de deformidades en el pie. En este sentido, se encontró que el 54% de la población con DFUR presentaba alguna deformidad en el pie, lo que ocasiona dificultades en la cicatrización y aparece como uno de los precursores de la DFUR. Alkhatieb (2023)17 señala que la presencia de deformidades en el pie está directamente relacionada con casos de recurrencia, independientemente de otros factores.

El porcentaje medio de complicaciones vasculares fue del 21%. La baja oxigenación de las extremidades periféricas vinculada a comorbilidad vascular, con enfermedad arterial periférica, es la que más afecta a las personas con DM. Es el principal factor para el desarrollo y el riesgo asociado con la aparición de una DFUR.50 A pesar de ello, 26 estudios (70,27%) no presentaron estas estadísticas.

El presente estudio muestra que el concepto de DFUR sigue siendo heterogéneo entre los estudios, con variaciones significativas en la terminología a lo largo de los trabajos analizados. La falta de un consenso universal sobre el concepto de recurrencia compromete la comparabilidad de los datos y puede llevar a un subregistro de casos.

 

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Gráfico 1. Incidencia media de DFUR, clasificada en los conceptos de recurrencia a uno, tres y cinco años.

 

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Gráfico 2. Perfil clínico de la persona con RUPD.

 

Conclusión

En esta revisión exploratoria se presentan diversos conceptos relacionados con la DFUR.  Los diferentes índices de DFUR, así como la base científica o no empleada para justificarlos, dependen de cómo fue conceptualizada.

Esta falta de consenso compromete de manera significativa la consistencia y la comparabilidad entre los distintos estudios, dificultando el progreso científico en la comprensión de los factores de riesgo, las estrategias preventivas y las medidas terapéuticas eficaces para reducir la DFUR. Un concepto estandarizado facilitaría la investigación futura, permitiendo una comunicación más clara y efectiva.

La estandarización del concepto de DFUR representa un desafío significativo para la investigación científica, la práctica clínica y las personas con recurrencia.

La presente revisión tiende a respaldar el concepto o la definición del IWGDF de una DFUR, entendida como “una nueva úlcera en un paciente con antecedentes de ulceración, independientemente de la localización y el tiempo transcurrido desde la úlcera anterior en el pie”. La adopción de esta terminología y concepto específicos facilitaría una mayor comprensión e identificación de la DFUR con fines de atención clínica, recopilación de datos clínicos o investigación, lo que reforzaría la comunicación entre clínicos e investigadores y mejoraría los resultados clínicos.

Agradecimientos

Yo, el primer autor, quisiera expresar mi gratitud a la Coordinación para el Perfeccionamiento del Personal de Enseñanza Superior (CAPES) por la financiación concedida a los programas de posgrado en Brasil, que son gratuitos y permiten el desarrollo de la investigación académica en el país.

Aprobación ética

El diseño de una revisión exploratoria no requiere un análisis ético.

Conflictos de intereses

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Financiación

El autor principal recibió apoyo de CAPES.

Author(s)

Marady Cristina Salviato Pereira*
RN CNS MSc student
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil
Email marady_csp@hotmail.com

Soraia Assad Nasbine Rabeh
RN CNS PhD
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Maria Girlane S Alburquerque Brandão
RN PhD
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Gabriel Romano dos Santos Dantas
Graduate student at the School of Nursing. University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Paula Cristina Nogueira
RN PhD
School of Nursing, University of São Paulo, São Paulo, Brazil

Mayra Gonçalves Menegueti
RN PhD
Department of General and Specialized Nursing, School of Nursing, University of São Paulo, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil

Thiago Moura de Araújo
RN PhD
International Integration of Afro-Brazilian Lusophony University, Redenção, Ceará, Brazil.

* Corresponding author

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